Il Cardinale Avery Dulles, S.I., è nato a Auburn, in diocesi di Rochester (Stati Uniti d'America), il 24 agosto 1918 da John Foster Dulles e Janet Pomeroy Avery Dulles. Autore e studioso internazionalmente noto, dal 1988 e fino alla morte è stato professore di religione e società presso la Fordham University, cattedra Laurence J. McGinley.

La sua famiglia ha una lunga tradizione di onorato servizio politico negli Stati Uniti d'America. Il suo bisnonno, John W. Foster, il suo prozio, Robert Lansing e anche suo padre hanno lavorato nell'ufficio del Segretario di Stato.

Ha frequentato le scuole elementari a New York e le medie inferiori e superiori in Svizzera e nel New England. Sebbene abbia ricevuto un'educazione protestante e sia il pronipote del Reverendo Allen Macy Dulles, illustre teologo presbiteriano, durante i primi anni di studio si è allontanato dalla religione. La sua conversione al cattolicesimo è stata un processo graduale cominciato durante lo studio di arte, filosofia, teologia e letterature medievali presso l'Harward College. Il 26 novembre 1940, dopo il diploma, è stato accolto nella Chiesa cattolica.

Ha trascorso un anno e mezzo alla Harward Law School prima di arruolarsi nella marina statunitense dal 1942 al 1946, distinguendosi con il grado di luogotenente. Lasciata la Marina, è entrato nella Compagnia di Gesù. Ha insegnato filosofia per due anni presso la Fordham University ed è stato ordinato sacerdote il 16 giugno 1956 dal Cardinale Francis Spellman, Arcivescovo di New York. In seguito ha trascorso un anno di formazione pastorale e ascetica a Münster (1957-1958). Dopo l'anno trascorso in Germania ha studiato presso la Pontificia Università Gregoriana a Roma, dove ha conseguito la laurea in Teologia Sacra nel 1960.

Ha operato presso il Woodstock College dal 1960 al 1974 e presso il College della Catholic University of America dal 1974 al 1988. È stato «visiting Professor» presso la Pontificia Università Gregoriana, la Weston School of Theology, l’Union Theological Seminary (New York, N.Y), ilPrinceton Theological Seminary, l'Episcopal Seminary (Alexandria, Va.), il Lutheran Theological Seminary (Gettysburg, Pa.), il Boston College, Campion Hall (Oxford University), l'Università di Notre Dame, l'Università cattolica di Lovanio, la Yale University e il St. Joseph's Seminary(Dunwoodie, New York).

Autore di più di 750 articoli su temi teologici, ha pubblicato 23 libri fra i quali Models of the Church(1974) (Modelli di Chiesa); Models of Revelation (1983) (Modelli di Rivelazione); The Catholicity of the Church (1985) (La Cattolicità della Chiesa); The Craft of Theology: from Symbol to System(1992) (La forza della Teologia: dal simbolo al sistema); The assurance of Things Hoped For: A Theology of Christian Faith (1994) (La certezza della speranza: una teologia di fede cristiana); The Splendor of faith: The Theological Vision of Pope John Paul II (1999) (Lo splendore della fede: la visione teologica di Papa Giovanni Paolo II); The New World of Faith (2000) (Il nuovo mondo della fede); Magisterium: Teacher and Guardian of the Faith (2007) (Magisterium: Maestro e custode della Fede). Nel cinquantesimo anniversario della pubblicazione del suo libro A testimonial to Grace(Un testimone di Grazia), quest'ultimo è stato ripubblicato nel 1996 dagli editori originari, Sheed and Ward, con una postfazione contenente riflessioni sugli ultimi cinquant'anni.

Ha rivestito ruoli di responsabilità in organizzazioni professionali ed ecclesiali. È stato Presidente sia della Società Teologica Cattolica d'America (1975-1976) sia della Società Teologica Americana (1978-1979) e Professore emerito della Catholic University of America. È stato membro della Commissione Teologica Internazionale (1992-1997), consultore del Comitato sulla Dottrina della Conferenza Nazionale dei Vescovi Cattolici (dal 1991) e membro associato del Woodstock Theological Center a Washington, D.C. Ha ricevuto numerosissimi premi, incluso il Phi Beta Kappa(1940), la Croix de Guerre (1945), il Cardinal Spellman Award per i risultati ottenuti in Teologia (1970), il Boston College Presidential Bicentennial Award (1976), il Religious Education Forum Award dalla National Catholic Educational Association (1988), l'America Magazine's Campion Award (1989), il P. Sadlier Dinger Award per il contributo offerto al ministero catechetico della Chiesa (1994) e ventuno lauree «ad honorem».

I principali settori di specializzazione sono stati l'ecclesiologia, la dottrina della Rivelazione e l'ecumenismo. Ha cercato di accrescere la comprensione reciproca fra diverse correnti ecclesiali e diverse scuole teologiche pur restando assolutamente fedele al Magistero della Chiesa. È noto per la sua moderazione e per essere uno studioso rigoroso.

Nella sua opera più nota, Models of the Church (Modelli di Chiesa), sostiene che la Chiesa è un mistero indefinibile in termini concettuali, al quale però ci si può avvicinare mediante la combinazione di diverse analogie. Negli anni immediatamente successivi al Concilio Vaticano II, quando diverse ecclesiologie sono state motivo di scontro fra i cattolici, il suo approccio ha facilitato il mutuo intendimento e una trattazione civile dei problemi.

In Models of Revelation ha utilizzato un approccio simile per affrontare le diverse teologie della Rivelazione e ha dimostrato in che modo esse sono alla base di diversi metodi teologici. Sostenendo che la Rivelazione è mediata da simboli, ha proposto una dottrina di realismo simbolico che cerca di conservare l'obiettività del contenuto rispettando al contempo ciò che egli definisce la «dimensione tacita» della conoscenza umana.

Nell'ambito della comunità cattolica, si è adoperato per un rapporto più cordiale e fecondo fra il magistero gerarchico e la comunità teologica, sottolineando i ruoli distinti e al contempo complementari di Vescovi e teologi quali maestri di fede. Si è molto impegnato nella promozione del dialogo ecumenico. È stato membro del Dialogo cattolici-luterani negli Stati Uniti (1972-1993) e del Comitato di coordinamento cattolici-luterani (1994-1996). Ha anche preso parte a diversi incontri della Commissione Fede e Costituzione, incluso l'incontro di Lima, Perù, nel 1982, durante il quale è stata adottata la dichiarazione «Battesimo, Eucaristia e Ministero».

Da Giovanni Paolo II creato e pubblicato Cardinale nel Concistoro del 21 febbraio 2001,  Diacono dei SS. Nomi di Gesù e Maria in via Lata.

Il Cardinale Avery Dulles, S.I., è deceduto il 12 dicembre 2008.